Die Oper beginnt im Wald in der Nähe der Höhle des Drachen Fafner. Siegfried, der Sohn von Siegmund und Sieglinde, wurde vom Zwerg Mime großgezogen, der ihn benutzen will, um Fafner zu töten und den Ring für sich zu beanspruchen. Siegfried schmiedet ein neues Schwert, Nothung, und macht sich auf die Suche nach dem Drachen.
Nach einer langen und beschwerlichen Reise erreicht Siegfried Fafners Versteck. Er bringt den Drachen dazu, seine Schwachstelle zu offenbaren, und tötet ihn dann. Indem er Fafners Blut trinkt, erlangt er die Fähigkeit, die Sprache der Vögel zu verstehen. Die Vögel erzählen ihm von der Walküre Brünnhilde, die auf einem von Feuer umgebenen Felsen schläft.
Siegfried reist auf den Gipfel des Berges und weckt Brünnhilde mit einem Kuss. Die beiden verlieben sich und Siegfried schwört, sie zu beschützen. Ihr Glück ist jedoch nur von kurzer Dauer. Der böse Gott Alberich, der den Ring erschaffen hat, hat Siegfried und Brünnhilde beobachtet. Er plant, Siegfried zu nutzen, um sich an den Göttern zu rächen.
Alberich verkleidet sich als Pilger und trifft Siegfried. Er erzählt Siegfried, dass Brünnhilde ihm untreu ist und vorhat, ihn zu verraten. Siegfried ist untröstlich und verlässt Brünnhilde. Alberich erscheint dann Brünnhilde und sagt ihr, dass Siegfried sie töten wird. Brünnhilde ist am Boden zerstört und schläft verzweifelt ein.
Siegfried kehrt zu Mime zurück, der ihm erzählt, dass er Brünnhildes Getränk vergiftet hat. Siegfried ist entsetzt und eilt zurück zu Brünnhildes Felsen. Er findet sie schlafend vor und trinkt selbst das vergiftete Getränk. Brünnhilde wacht auf und findet Siegfried im Sterben. Sie wird von Trauer überwältigt und stirbt an gebrochenem Herzen.
Die Götter versammeln sich in Walhalla, der Heimat der Götter. Sie sehen zu, wie das Feuer von Brünnhildes Scheiterhaufen Walhalla verzehrt. Die Welt ist zerstört und die Götter sind machtlos.